Owlcat Games vzniklo v roce 2016 v Moskvě jako studio složené převážně z veteránů herního průmyslu, kteří se dříve podíleli na vývoji titulů zaměřených na komplexní RPG systémy a vyprávění jako jsou Rage of Mages II: Necromancer, Evil Islands: Curse of the Lost Soul, Silent Storm, Heroes of Might and Magic V či MMORPG Allods Online a Skyforge.
Už od počátku bylo jasné, že cílem studia je navázat na tradici klasických počítačových RPG devadesátých let, které kladly důraz na hluboký příběh, morální rozhodování, rozsáhlé dialogy a složité herní mechaniky inspirované stolními role-playing hrami. Prvním projektem se stal Pathfinder: Kingmaker, jenž vznikal v úzké spolupráci s komunitou a díky crowdfundingové kampani, ve které získali přes 900 000 dolarů. Již tento titul studiu zajistil mezinárodní pozornost a vybudoval mu pověst vývojářů, kteří se nebojí složitých systémů a masivního rozsahu. Ještě úspěšnější byl jejich druhý titul Pathfinder: Wrath of the Righteous, který na Kickstarteru získal přes dva miliony dolarů.
V reakci na geopolitickou situaci a snahu fungovat jako plně mezinárodní studio se Owlcat Games rozhodlo přesunout své oficiální sídlo z Ruska na Kypr. Tento krok znamenal nejen administrativní a právní změnu, ale také transformaci studia v globální tým s vývojáři rozesetými po celém světě. Přesun na Kypr poskytl stabilnější zázemí pro další růst, rozšíření zaměstnanecké základny a navázání nových partnerství. Od té doby se Owlcat Games profiluje nejen jako vývojář, ale i jako vydavatel, přičemž si zachovává svou původní identitu studia zaměřeného na náročná, příběhově bohatá RPG, která cílí především na hráče hledající hloubku, komplexnost a dospělé vyprávění.
Hry od Owlcat Games se i nadále odehrávají v licencovaných světech, ale již nejsou financovány pomocí crowdfundingu. Jejich třetí hrou je Warhammer 40,000: Rogue Trader, opět dle pravidel stolní RPG hry a v roce 2026 pracovali na dalších dvou projektech: Warhammer 40,000: Dark Heresy a The Expanse: Osiris Reborn, který by měl být prvním odklonem od klasických izometrických RPG k plně 3D akčnímu RPG ve stylu série Mass Effect.