V království Mikado se mladík Flynn účastní zkoušky, je-li hoden stát se samurajem. Uspěje a obdrží elektronickou rukavici s umělou inteligencí. Krátce poté v Mikado začínají zvěsti o záhadném černém samuraji rozdávajícím knihy měnící obyvatele království v démony. K vyřešení této události jsou povoláni samurajové společně s Flynnem. Vydávají se do legendární země ukryté pod jejich královstvím. Tunel je zavede na vrchol mrakodrapu ve zpustošeném Tokiu.

Stejně jako většina dílů série Shin Megami Tensei má i ten čtvrtý samostatný příběh. Znovu hráč ovládá protagonistu a prochází 3D prostředím, dokud se nestřetne s nepřáteli. 2D tahové souboje se pak odehrávají z pohledu první osoby a hráč dává rozkazy svým démonům. Ty ovšem musí nejdříve přemluvit pomocí vyjednávání, aby se přiklonili na jeho stranu.

V roce 2016 vyšlo pokračování Shin Megami Tensei IV: Apocalypse.