Profesor archeologie Herschel Layton je kontaktován Lady Dahlií, vdovou po zámožném baronu Reinholdovi. Ten totiž ve své poslední závěti uvedl, že veškeré jeho bohatství získá ten, kdo najde zlaté jablko. Layton se tak se svým pomocníkem Lukem vydávají do městečka St. Mystere, aby pomohli záhadu rozřešit. Až na místě zjistí, že místní obyvatelé mají opravdu rádi hádanky.

Hlavní motorem hry jsou hádanky a puzzly, které hráč dostává prostřednictvím různorodých postav. Hádanky jsou inspirované knižní sérií Head Gymnastics (v originále 頭の体操) od psychologa Akiry Taga. Pokud se hráči podaří zaseknout, může u každého puzzlu využít systému tří nápověd, které si kupuje pomocí mincí. Kromě hlavní náplně se můžeme ve hře setkat i s několika minihrami. Ty obnáší například sestavování psího robota, skládání obrazu či umisťování nábytku do pokojů Laytona a Luka. Vizuální styl velmi připomíná evropský komiks či animované snímky (např. Trio z Belleville).

Série Layton pokračovala v roce 2009 dílem Pandora's Box, opět určeným pro handheld Nintendo DS.