Destroyer Command umožňuje hráči ujmout se velení torpédoborce amerického námořnictva za druhé světové války a vypořádat se tak s tradičními úlohami těchto plavidel, jako je doprovod konvojů, lov ponorek nebo ochrana větších válečných lodí v přímém střetu s nepřátelským hladinovým svazem. Za tímto účelem má hráč k dispozici jak palubní děla a protiletecké kanóny, tak torpédomety a hlubinné pumy. Lze velet plavidlům například slavné třídy Fletcher či Porter a to jak ve dvaceti historických misích, v kampani z bitvy o Atlantik, války v Tichomoří nebo uživatelem generovaných misích. Samozřejmostí jsou široké možnosti nastavení míry realismu.

Ovládání, herní prostředí a interface se v mnohém podobná Silent Hunter II, přičemž je možné obě hry v multiplayeru propojit a utkat se tak s živými veliteli ponorek, respektive torpédoborců.