V další kapitole ze světa World of Darkness se hráč ocitá v Praze zmítané válkou mezi upírskými klany. Narozdíl od předchozích titulů z temného universa Vampire: The Masquerade se však nejedná o typické RPG, nýbrž o moderní free-to-play multiplayerovou střílečku z pohledu třetí osoby v žánru Battle-Royale. Vaším úkolem je tedy přežít velkolepý krvavý lov ve kterém soupeříte s ostatními hráči, kterým jde o totéž. K tomu lze využít širokou škálu zbraní na blízko či dálku a nebo speciální upírské schopnosti vlastní jednotlivým upírským klanům. K dispozici máte hned několik postav z různých klanů, které si můžete customizovat dle nabídky ve hře a poté si vždy jednu vybrat k herní relaci. Hra měla po svém vydání dva herní módy a to konkrétně "Solo", kdy je jen na vás, jakým způsobem přežijete a zvítězíte nad ostatními hráči a nebo mód "Trio", kde spolupracujete s dvěma spoluhráči proti několika dalším tříčlenným týmům.

Pro fanoušky světa World of Darkness a titulů Vampire: The Masquerade by v Bloodhuntu měly být ukryty easter-eggy rozšiřující lór a děj, který se odehrává po shromáždění upírů ve městě, po němž vypukla válka mezi upírskými sektami a do níž se zapojila druhá inkvizice. Vy jako hráč se ujímáte rolí upírů, kteří se snaží přežít válku sekt a bojují jak mezi sebou, tak s entitou, která se snaží upíry vyhladit.