Sky Destroyer je letecká rail shooter hra z prostředí druhé světové války. V roli pilota má hráč za úkol dostat se přes velké množství nepřátelských letounů a ponorek až ke zničení ostrova na konci úrovně. K tomu je potřeba se vyhýbat jak samotným nepřátelům, tak i jejich střelám pomocí pohybu do všech stran. Po dokončení každé úrovně se zpřístupní bonus, v němž je úkolem sestřelit co největší počet nepřátel pomocí kulometu nebo torpéd a zvýšit tak score. Mimo řadové nepřátele se občas objeví i bombardér B-24, který vyžaduje větší úsilí ke zničení.

Jelikož je hra silně omezena výkonem konzole a je tak těžké rozeznat, zda se vůbec postupuje kupředu, přidali tvůrci změnu denního cyklu a během hraní se tak mění zbarvení obrazovky ze dne na podvečer a noc, což signalizuje blížící se závěrečný ostrov.

Nezvyklostí je fakt, že se hráč vžije do role pilota japonského letounu a bojuje tedy se spojeneckými vojsky, nikoliv s německými, jak bývá v podobných hrách zvykem.