Wings of Ruin je druhým dílem ve spin-off sérii Monster Hunter Stories, která kombinuje příběhové zasazení původní série Monster Hunter s hratelností žánru tahových JRPG ve stylu série Pokémon. V hlavní roli se tak opět namísto tradičních Lovců objevují Jezdci, kteří roztodivné stvůry obývající jejich fantasy svět neloví, ale žijí s nimi v harmonii, jezdí na nich a po jejich boku bojují v soubojích. Po stránce hratelnosti se hra značně podobá prvnímu dílu a opět tak nabízí soubojový systém založený na principu kámen-nůžky-papír. Novinkou je co-op multiplayer režim pro dva hráče, v němž se hráči mohou společně vydávat na výpravy za vzácnými vejci Monsties.

Hráč se ujímá role potomka legendárního Jezdce Reda, jehož příběh začíná v jeho rodné přímořské vesnici Mahana, která je svědkem nevysvětlielné události – moře se zbarví do ruda a dračí Rathalosové odletí neznámo kam. Hrdina se brzy poté setkává s bělovlasou dívkou Enou. Eně bylo svěřeno vejce, ze kterého se vylíhne černý Rathalos, který má podle legendy zapříčinit konec světa…