Hra Dungeons of Aether je zasazena do stejného světa co předchozí Rivals of Aether, nyní se však jedná o izometrické RPG s tahovými souboji. Odehrává se v steampunkovém hornickém městečku Julesvale a v podzemí pod ním, kde vyrážejí hrdinové odkrýt prastaré tajemství. Hráč se postupně chopí celkem čtyř protagonistů s vlastní osobností a stylem boje, kteří se postupně prostřídají v příběhovém módu.

Příběhový mód představuje rogue-lite dobrodružství, začínající vždy v městečku na povrchu, z něhož se hráči vydají do podzemních dungeonů plných nepřátel a nebezpečí. Zde také plní úkoly, hledají poklady i stránky deníku odhalující informace o minulosti města Julesvale. Zpátky na povrchu lze pohovořit s několika jeho obyvateli a za nashromážděné cennosti nakoupit vybavení.

Kromě příběhu hra nabízí i Challenge Dungeons pro pokročilé, procedurálně generované mapy v duchu rogue-like žánru, které prověří hráčovu znalost herních mechanik a které skončí buď zdoláním všech biomů během jednoho runu, nebo hrdinovou smrtí.