Dreadborne Drifters je 2D střílečka s prvky RPG. Hráč se stává takzvaným Drifterem, agentem inkvizice potulujícím se krajinou a zabíjejícím mutanty či jiné hrozby lidstvu. Na začátku si vybere svoji třídu Enforcer, Dronemancer či Stalker. Enforcer se spoléhá na brutální sílu, hodně vydrží, může způsobit masivní exploze nárazem do země a ze vzduchu střílet raketovou palbu. Dronemancer může ovládat drony, házet granáty a nepřátele zabíjet smrtícím paprskem. Stalker je kybernetický ninja, který může odpálit mrtvoly nepřátel a vysávat jejich duše. Každá z postav nabízí trochu odlišný zážitek. Je možné si i vybrat pohlaví postavy.

Hráč má svoji základnu v Dreadborne Citadel, kde si lze kupovat lepší zbraně, brnění a jiné vybavení. Následně si vybere misi a projde portálem. V úrovních může plnit několik různých typů úkolů. Základním typem je Purge, kdy musíte zabít určité množství nepřátel. Pak Hack je o nahakování počítačů nepřátel. V případě mise Assassination je třeba zabít nepřátelského velitele nepřátel, který je silnější než normální nepřátelé. Hráč si může zvolit obtížnost mise, kdy čím větší zkušenost a lepší vybavení má, tím obtížnější a složitější mise může plnit, kdy v případě obtížnějších misí může mít zadáno více úkolů. Po splnění posledního úkolu v misi se objeví portál, který hráče vezme zpět na základnu.