Twilight Oracle je klasická point-and-click adventura jdoucí ve šlépějích klasických devadesátkových adventur od Sierry nebo LucasArts. Coby protagonistu hra představuje Lea, typického bezstarostného flákače. Leo je zároveň student školy pro nadané, ze které mu ale hrozí vyhazov. On a tři další podobně nezdární studenti dostanou šanci, jak se na škole udržet a to v případě, že najdou a dopadnou údajného školního nepřítele. Co když je ale všechno úplně jinak?

Hra se odehrává na podivném mimozemském ostrově plném písečných pláží, idylických lesů a korálových útesů, v němž se Leo a jeho trojice kámošů snaží dopátrat tajemné Orákulum. Každý z nich má nějakou nadpřirozenou schopnost, takže zatímco Leo dokáže dýchat pod vodou, ostatní umí třeba vyvolat oheň nebo číst myšlenky. Hratelnost se skládá z objevování surrealistického světa, hádanek a sbírání a používání předmětů z inventáře. Hra se vyznačuje jednak detailním, sytě barevným retro pixel-artem, jednak uhozeným humorem a vtipnými dialogy mezi čtveřicí mladistvých povalečů.