Druhé ze tří DLC nás opět přenese zpátky v čase do prostředku období Heian, tentokrát do prastarého hlavního města Kyoto, které je terorizováno nespočtem démonů Yokai. Darkness in the Capital obsahuje 11 nových hlavních i vedlejších misí, novou výbavu i nepřátele. V příběhu se přidáme na stranu Minamoto no Yorimitsu, legendární válečnice proti démonům, a nejlepšího čaroděje všech dob Abe no Seimei.

Rozšíření navíc přidává novou post-game úroveň Dream of the Wise, která se dá považovat za NG +3. Tato obtížnost obsahuje mise od úrovně 380 do úrovně 480 a mimo jiné představuje nové Ethereal vybavení. Yokai nepřátelé mají také zcela nové útoky.