Gloom Girl je poslední příslušnicí vyhynulé rasy, která se musí v temných jeskyních skrývat před svými pronásledovateli. Proti nim je prakticky bezmocná, dokud neuslyší tajemný hlas vycházející z hlubin. Díky volání narazí na tajnou skrýš a v ní meč Doomblade s vlastní myslí, který byl díky své ničivé síle zapečetěn. A jelikož dívka i meč mají společné nepřátele, spojí síly a z pronásledovaných se stanou lovci.

Jedná se o netypickou akční metroidvanií odehrávající se v temném podzemním komplexu rozděleném na biomy, který hráči prozkoumávají a s nově získanými schopnostmi si zpřístupňují nové lokace. Protagonistka samotná je pomalá a disponuje jen slabým skokem, ovšem v kombinaci s titulním mečem dokáže zacílit na jakéhokoliv nepřítele na obrazovce, přesunout se přímo k němu a zasadit smrtící úder. Díky této mechanice také zdolává jinak nepřekonatelné překážky v prostředí. Časem si osvojuje další pohybové dovednosti jako dash ve vzduchu nebo útoky na nepřátele skrze zdi, vylepšuje si zdraví a získává kůstky, za něž si kupuje upgrady. Vrcholem jsou pak souboje s gigantickými bossy, kteří prověří hráčův um s mečem a znalosti herních mechanik.