V daleké budoucnosti se lidstvo dokázalo zbavit negativních emocí. Veškerý život na zemi byl uměle upraven do perfektních bytostí, takzvaných andělů. Žádný strach nebo bolest, čistá radost a její sdílení pomocí slučování. V tomto ráji žili andělé milióny let. Dokud se Slunce nezačalo rozpínat a Země začala být díky vysokým teplotám sotva obyvatelná. Andělé se stáhli do oceánů a pod zem. A začali se v nich probouzet dávno zapomenuté instinkty.

Angel at Dusk je shora viděné vertikální danmaku plné groteskních monster a body horroru. Ovládáte létajícího anděla a kropíte ostatní agresivní anděly. Máte k dispozici dva typy zbraní a štít proti nepřátelským sprškám projektilů. Hrát můžete klasickou arkádovou postupovku nebo odemykat lore v rozsáhlé pavoukovité vedlejší kampani. V tomto módu si mezi jednotlivými pokusy trvale vylepšujete anděla a sbíráte lepší zbraně.